Кафедра иностранных языков была образована одновременно с созданием Ленинградского авиационного института в январе 1941 года. Основу коллектива кафедры поначалу составляли опытные филологи, работавшие ранее в расформированном к этому времени Государственном педагогическом институте иностранных языков им. М. М. Покровского. Первым заведующим кафедрой была старший преподаватель Е. Н. Лукашевич.
В 1950-е годы начали складываться основные направления учебно-методической и научно-исследовательской работы кафедры, которые в настоящее время прочно утвердились в практике её работы. Были созданы учебные пособия, отражающие профиль института, начал функционировать кабинет иностранных языков. В это время преподаватели кафедры стали работать над кандидатскими диссертациями, на базе кафедры проводились межвузовские научные конференции. Особое внимание уделялось изучению отраслевой терминологии в области радиоэлектроники. Рос научный потенциал кафедры, преподаватели повышали свою квалификацию в Ленинградском государственном университете, в Ленинградском государственном педагогическом институте им. А. И. Герцена, а также в заграничных командировках.
В 1960 годы происходит техническое переоснащение кафедры на базе современных технических разработок, в том числе созданных и в самом ЛИАП.
С 1976 по 2010 год кафедрой заведовал кандидат филологических наук, профессор Роман Андреевич Орлов, специалист по истории зарубежной литературы. Он был награждён знаком Минвуза СССР «За отличные успехи в работе», являлся Почётным работником высшего профессионального образования РФ, имел правительственные награды. Р. А. Орлов – автор 6 монографий и около 50 научно-методических работ. Под его руководством значительно вырос научный потенциал кафедры, повысилась научно-педагогическая квалификация преподавателей, усовершенствовалась учебно-методическая и воспитательная работа. В 2000 году кафедра иностранных языков вошла в состав гуманитарного факультета ГУАП.
С 2011 года кафедрой заведует кандидат филологических наук доцент Марина Анатольевна Чиханова – универсальный специалист, читающий лекционные курсы по широкому спектру лингвистических дисциплин.
Сегодня кафедра иностранных языков ГУАП, продолжая поступательное инновационное развитие, является выпускающей по направленностям «Перевод и переводоведение» и «Теоретическая и прикладная лингвистика». В 2015 году был открыт набор в магистратуру.
В 2011 году при участии кафедры иностранных языков в университете была создана лаборатория автоматизированных систем перевода. Кафедра является участником академической программы «SDL TRADOS».
С 2014 года кафедра иностранных языков является официальным партнёром компании Atril, бюро переводов «Окей» и участником образовательной программы Déjà Vu X3. Десять преподавателей кафедры получили статус эксперта и имеют право на преподавание учебного курса по программе «Déjà Vu X3 Professional».
На базе кафедры Союз переводчиков Санкт-Петербурга проводит научно-практические конференции, в которых принимают участие переводчики: члены Союза переводчиков Санкт-Петербурга, преподаватели вузов Санкт-Петербурга и других регионов России.
В 2013 году в целях развития научно-педагогического потенциала кафедры в области теоретической и прикладной лингвистики на факультете создана лаборатория компьютерной и формальной лингвистики (руководитель – кандидат филологических наук П. М. Эйсмонт).
В последние годы ведётся интенсивная работа по расширению международных связей кафедры, включая как зарубежные стажировки студентов и преподавателей, участие в международных конференциях, так и программы студенческого обмена. Студенты кафедры проходят обучение в университетах Великобритании, Германии, Китая. На кафедре организован обмен студенческими и преподавательскими кадрами с рядом зарубежных вузов. Основанием для практик студенческого и исследовательского обмена служат соответствующие договоры о сотрудничестве с зарубежными университетами, в числе которых:
В июне 2014 года заключено соглашение о взаимодействии с Кембриджским университетом и Департаментом экзаменов по английскому языку Кембриджского университета. 11 преподавателей кафедры, успешно сдав международный экзамен Кембриджского университета, получили право на подготовку студентов к сдаче экзамена на получение сертификатов Кембриджского университета о знании английского языка.
Преподаватели кафедры работают над кандидатскими и докторскими диссертациями, принимают участие в международных научных, научно-практических, переводческих конференциях. Ряд преподавателей кафедры являются приглашёнными лекторами зарубежных университетов. Преподаватели кафедры являются высококлассными специалистами по русскому, английскому, немецкому, французскому, испанскому языкам.